Linney, graduada por la Juilliard School de Nueva York y experta actriz de teatro, fue candidata a un Tony por su actuación en El crisol, de Richard Eyre, en la que actuaba junto a Liam Neeson.

Obtuvo su primera candidatura a un Oscar por su papel protagonista de Sammy Prescott en la película de Kenneth Lonergan Puedes contar conmigo.

Además, por este papel logró las candidaturas a un Screen Actors Guild Award, un Golden Globe Award y un Independent Spirit Award.

Obtuvo el Premio a la Mejor Actriz por el New York Film Critics Circle y la National Society of Film Critics.

Su primer papel protagónico fue en una película de acción en la selva de la Paramount, Congo.